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Evaluation parasitologique des insectes comestibles et de leur rôle dans la transmission des maladies parasitaires à l'homme et aux animaux

 

Depuis le 1er janvier 2018 est entré en vigueur le Règlement (UE) 2015/2238 du Parlement européen et du Conseil du 25 novembre 2015, introduisant la notion de « nouveaux aliments », incluant les insectes et leurs parties. Les espèces d'insectes les plus couramment utilisées sont : les vers de farine ( Tenebrio molitor ), les grillons domestiques ( Acheta domesticus ), les blattes (Blattodea) et les criquets migrateurs ( Locusta migrans ). Dans ce contexte, la question insondable est celle du rôle des insectes comestibles dans la transmission de maladies parasitaires qui peuvent entraîner des pertes importantes dans leur élevage et constituer une menace pour les humains et les animaux.


Le but de cette étude était d'identifier et d'évaluer les formes développementales de parasites colonisant les insectes comestibles dans les fermes familiales et les animaleries d'Europe centrale et de déterminer le risque potentiel d'infections parasitaires pour les humains et les animaux. Le matériel expérimental comprenait des échantillons d'insectes vivants (imagines) provenant de 300 fermes familiales et animaleries, dont 75 fermes de vers de farine, 75 fermes de grillons domestiques, 75 fermes de blattes sifflantes de Madagascar et 75 fermes de criquets migrateurs. Des parasites ont été détectés dans 244 (81,33 %) des 300 (100 %) fermes d’insectes examinées. Dans 206 (68,67%) des cas, les parasites identifiés étaient pathogènes uniquement pour les insectes ; dans 106 (35,33 %) cas, les parasites étaient potentiellement parasitaires des animaux ; et dans 91 (30,33 %) cas, les parasites étaient potentiellement pathogènes pour l'homme. Les insectes comestibles constituent un réservoir sous-estimé de parasites humains et animaux. Nos recherches indiquent le rôle important de ces insectes dans l'épidémiologie des parasites pathogènes des vertébrés. L'examen parasitologique effectué suggère que les insectes comestibles pourraient être le vecteur parasite le plus important pour les animaux insectivores domestiques. Selon nos études, les recherches futures devraient se concentrer sur la nécessité d'une surveillance constante des fermes d'insectes étudiées pour détecter les agents pathogènes, augmentant ainsi la sécurité des denrées alimentaires et des aliments pour animaux.

Introduction

La demande croissante d’aliments nutritifs et faciles à digérer a contribué à l’émergence de nouvelles sources alimentaires dans la transformation agricole. Les insectes comestibles font partie de ces catégories d'aliments sous-utilisés à haute valeur nutritionnelle [ 1 ]. Les insectes sont élevés pour la consommation directe et pour être utilisés dans la production de denrées alimentaires et d'aliments pour animaux [ 2]. La notion de « nouveaux aliments », incluant les insectes et leurs parties, a été introduite par le règlement (UE) 2015/2238 du Parlement européen et du Conseil du 25 novembre 2015 relatif aux nouveaux aliments, entré en vigueur le 1er janvier 2018. La popularité croissante des animaux exotiques a également accru la demande de nouveaux aliments. Cependant, les insectes comestibles sont souvent infectés par des agents pathogènes et des parasites qui entraînent d'importantes pertes de production [ 3 ]. Ces agents pathogènes constituent également une menace indirecte pour les humains, le bétail et les animaux exotiques. La majorité des entreprises d’élevage d’insectes dans le monde sont des entreprises familiales et, en Europe, les insectes comestibles sont rarement produits à grande échelle. Dans l'Union européenne, l'entomophagie est rare et est considérée comme un tabou culturel [ 4 ]. Plus de 1 900 espèces d’insectes sont considérées comme comestibles. Les insectes comestibles les plus populaires comprennent les vers de farine ( Tenebrio molitor ) [ 5 ], les grillons domestiques ( Acheta domesticus ) [ 4 ], les cafards (Blattodea) [ 6 ] et les criquets migrateurs ( Locusta migrans ) [ 4 ].

Les vers de farine sont des coléoptères de la famille des Tenebrionidae. Les coléoptères adultes mesurent généralement entre 13 et 20 mm de long et les larves, environ 30 mm. Au cours de leur court cycle de vie de 1 à 2 mois, les femelles pondent environ 500 œufs. L'un des plus grands fournisseurs de vers de farine au monde est HaoCheng Mealworm Inc. qui produit 50 tonnes d'insectes vivants par mois et exporte 200 000 tonnes d'insectes séchés par an [ 7 ]. Les vers de farine sont utilisés dans l’alimentation humaine et animale et constituent une source de nourriture populaire pour les animaux exotiques, notamment les reptiles et les insectivores. La valeur nutritionnelle des larves de vers de farine est comparable à celle de la viande et des œufs de poule [ 8 ]. Les vers de farine sont faciles à stocker et à transporter. Ils regorgent de nutriments hautement disponibles et sont considérés comme une source d’alimentation très prometteuse pour l’élevage de volailles et de poissons. Les vers de farine peuvent également être administrés aux animaux de compagnie et au bétail [ 4 ]. La popularité de la consommation humaine de vers de farine est en augmentation, notamment en Europe. Les vers de farine dégradent efficacement les déchets biologiques et la mousse de polystyrène [ 9 ]. Les vers de farine parasites les plus courants comprennent Gregarine spp., Hymenolepis diminuta et les acariens de la famille des Acaridae. Les vers de farine sont des insectes modèles dans la recherche parasitologique [ 10 – 12 ].

Le grillon domestique ( A. domesticus ) mesure jusqu'à 19 mm de long et son cycle de vie s'étend sur 2 à 3 mois. C'est une source de nourriture pour les reptiles, les amphibiens et les arachnides élevés en captivité, y compris les araignées de la famille des Theraphosidae. Les grillons domestiques sont consommés par les humains sous forme de poudre ou sous forme d'extraits protéiques [ 13 , 14 ]. Les grillons entiers sont consommés directement en Thaïlande [ 1 ]. Ces insectes sont fréquemment infestés par Nosemaspp., Gregarine spp. et Steinernema spp.

Les blattes de l'ordre Blattodea comprennent la blatte germanique ( Blattella germanica ), la blatte américaine ( Periplaneta americana ), la blatte fouisseuse cubaine ( Byrsotria fumigata ), la blatte sifflante de Madagascar ( Gromphadorhina portentosa ), la blatte mouchetée ( Nauphoeta cinerea ), la blatte du Turkestan ( Shelfordella lateralis ) et la blatte orientale ( Blatta orientalis ). Les blattes peuvent vivre jusqu'à 12 mois et les plus gros individus atteignent jusqu'à 8 cm de longueur. Les blattes sont de plus en plus populaires dans l'alimentation humaine et font partie de la cuisine locale dans diverses régions du monde [ 15 ].

Les criquets migrateurs appartiennent à la famille des Acrididae, ordre des Orthoptères. Les insectes mesurent jusqu'à 9 cm de long et vivent jusqu'à 3 mois. Les criquets sont consommés par les amphibiens, les reptiles et les humains, principalement en Afrique et en Asie. Les criquets contiennent jusqu'à 28 % de protéines et 11,5 % de matières grasses, dont jusqu'à 54 % de graisses insaturées [ 16 ]. Nosema spp. et Grégarine spp. sont les parasites acridiens les plus répandus [ 17 ].

Le but de cette étude était d'identifier et d'évaluer les formes développementales de parasites colonisant les insectes comestibles dans les fermes familiales et les animaleries d'Europe centrale et de déterminer le risque potentiel d'infections parasitaires pour les humains et les animaux.

Matériels et méthodes

Matériaux

Le matériel expérimental comprenait des échantillons d'insectes vivants (imagines) provenant de 300 fermes familiales et animaleries, dont 75 fermes de vers de farine, 75 fermes de grillons domestiques, 75 fermes de blattes sifflantes de Madagascar et 75 fermes de criquets migrateurs de Tchéquie, d'Allemagne, de Lituanie, de Pologne, de Slovaquie et Ukraine. Les propriétaires/éleveurs de fermes familiales et de cultures d'animaleries ont donné l'autorisation que l'étude soit menée dans leurs fermes d'insectes. Les études ont été réalisées dans les années 2015-2018. Jusqu'à 3 fermes ont été testées à partir d'un seul endroit (par exemple, une ville). Le stock agricole a été acheté auprès de fournisseurs en Europe, en Asie et en Afrique. Quarante insectes ont été obtenus dans chaque ferme de vers de farine et de grillons, et ils ont été regroupés en 4 échantillons de 10 insectes chacun. Dix insectes ont été échantillonnés dans chaque ferme de blattes et de criquets et analysés individuellement.

Méthodologie

Les insectes ont été immobilisés en induisant un coma froid à une température de -30°C pendant 20 minutes. L'hibernation était considérée comme efficace lorsque les pattes, les mandibules et les antennes ne répondaient pas aux stimuli tactiles. Les insectes en hibernation ont été décapités et disséqués pour récolter le tube digestif. Les voies digestives ont été broyées dans un tamis et examinées par la méthode de flottation de Fulleborn avec une solution de Darling (solution saturée de NaCl à 50 % et glycérol à 50 %). Les échantillons ont été centrifugés à 3 500 x pendant 5 minutes. Trois spécimens ont été obtenus à partir de chaque échantillon et examinés au microscope optique (à un grossissement de 200x, 400x et 1000x). Les parties restantes du corps ont été examinées pour détecter la présence de larves parasites au microscope stéréoscopique Leica M165C (à un grossissement de 7,2x à 120x). Les parties restantes du corps ont été analysées selon la méthode proposée par Kirkor avec quelques modifications, en broyant les parties du corps dans un mortier avec une quantité correspondante d'eau et 0,5 ml d'éther. Les suspensions résultantes ont été filtrées dans des tubes à essai pour séparer les grosses particules et ont été centrifugées à 3 500 x pendant 5 minutes. Après avoir desserré le bouchon de débris, les trois couches supérieures de suspension ont été jetées. Trois échantillons ont été obtenus et analysés selon la procédure décrite ci-dessus. Les parasites ont été identifiés au niveau genre/espèce sur la base de paramètres morphologiques et morphométriques à l'aide d'un système d'acquisition d'images Olympus et du programme Leica Application Suite basé sur les sources de référence dans Pubmed [ 18– 36 ]. Les parasites ont été identifiés au niveau de l'espèce par coloration de Ziehl-Neelsen [ 37 ]. Il a été conseillé aux propriétaires d'exploitations où des parasites humains ont été détectés d'éliminer leurs stocks. Les propriétaires d'exploitations agricoles ont été interrogés à l'aide d'un questionnaire visant à obtenir des informations sur l'origine des insectes (afin de déterminer si le stock était complété par des insectes provenant d'autres fermes, si la ferme était un habitat fermé, si le stock provenait uniquement d'Europe, ou également d'Asie/Afrique), la nutrition des insectes (que les insectes aient été nourris avec des aliments spécialisés, des produits frais, des déchets de cuisine ou des sources d'aliments collectées localement), le contact avec d'autres animaux ou des excréments d'animaux.

analyses statistiques

La prévalence des espèces parasitaires a été déterminée pour chaque espèce d'insecte. Les données ont été testées pour déterminer leur distribution normale avec le test de Kolmogorov-Smirnov. Les hypothèses de linéarité et de normalité ont été testées avant l'analyse statistique. La linéarité a été analysée sur la base d'une distribution bidimensionnelle des variables évaluées à l'aide d'histogrammes et de tracés de probabilité normale des résidus. La signification des corrélations entre les espèces d'insectes et les données du questionnaire a été analysée dans un modèle de régression logistique, où la variable dépendante était dichotomique (0 ou 1, présence/absence de parasites) et les variables indépendantes étaient : origine des insectes (insectes achetés en Europe uniquement / insectes importés d'Asie et d'Afrique), système de rotation des stocks d'insectes (insectes de la ferme évaluée uniquement - rotation étroite / la ferme a été complétée par des insectes provenant d'autres fermes - rotation ouverte), nutrition (insectes nourris uniquement avec des produits frais ou des aliments spécialisés / insectes nourris aux déchets de cuisine) et contact direct/indirect avec les animaux (oui/non). Les corrélations entre les parasites identifiés ont été analysées à l'aide du Q de Yule et du V de Cramer, en fonction du nombre de variables évaluées. Les associations examinées étaient faibles lorsque la valeur de V/Q se rapprochait de 0, et les corrélations étaient plus fortes lorsque la valeur de V/Q se rapprochait de +1/-1. Les résultats ont été traités statistiquement dans le programme Statistica 13.1 avec une application médicale StatSoft.

Résultats

Prévalence

Des formes de développement parasitaires ont été détectées dans 244 (81,33 %) des 300 (100 %) fermes d’insectes examinées. Dans 206 (68,67%) des cas, les parasites identifiés étaient pathogènes uniquement pour les insectes ; dans 106 (35,33 %) cas, les parasites étaient potentiellement parasitaires des animaux ; et dans 91 (30,33 %) cas, les parasites étaient potentiellement pathogènes pour l'homme. Nosema spp. des spores ont été détectées dans 27 (36,00 %) élevages de grillons et 35 (46,67 %) élevages de criquets. La présence de Cryptosporidium spp. a été observé dans 12 (16 %) élevages de vers de farine, 5 (6,67 %) élevages de grillons, 13 (17,33 %) élevages de blattes et 4 (5,33 %) élevages de criquets. Quarante-quatre (58,67 %) élevages de vers de farine, 30 (40,00 %) élevages de grillons, 57 (76 %) élevages de blattes et 51 (68,00 %) élevages de criquets étaient infestés par des espèces de Gregarine , dont Steganorhynchus dunwodyii , Hoplorhynchus acanthatholius , Blabericola haasi , Gregarina blattarum , G. niphadrones , Gregarina cuneata et Gregarina polymorpha . Isospora spp. ont été détectés dans 7 (9,33 %) élevages de vers de farine, 4 (5,33 %) élevages de grillons, 9 (12,00 %) élevages de blattes et 8 (10,67 %) élevages de criquets. Onze (14,67 %) élevages de vers de farine, 13 (17,33 %) élevages de blattes et 9 (12,00 %) élevages de criquets étaient infestés par Balantidium spp. y compris B. coli et B. blattarum . La présence d' Entamoeba spp., dont E. coli , E. dispar , E. hartmanii et E. histolytica , a été déterminée dans 9 (12 %) élevages de vers de farine, 14 (18,67 %) élevages de blattes et 4 (5,33 %) élevages de criquets. . Dix-sept (22,67 %) élevages de blattes ont été colonisés par Nyctotherusspp., dont N. ovalis et N. periplanetae . Des cysticercoïdes de ténia, dont Hymenolepis nana , H. diminuta et Raillietina spp., ont été détectés dans 9 (12 %) élevages de vers de farine, 3 (4 %) élevages de grillons, 4 (5,33 %) élevages de blattes et 3 (4,00 %) élevages de criquets. Les nématodes de l'ordre Gordiidea ont colonisé 6 (8,00 %) élevages de grillons et de criquets. Hammerschmidtiella diesigni a été détecté dans 35 (46,67 %) élevages de blattes. Steinernema spp. a été identifié dans 22 (29,33 %) élevages de grillons, et Pharyngodon spp. dans 14 (18,67 %) élevages de criquets. La présence de Physaloptèresspp. a été observé dans 4 (5,4 %) élevages de vers de farine, 2 (2,67 %) élevages de grillons, 9 (12,00 %) élevages de blattes et 7 (9,33 %) élevages de criquets. Cinq (6,67 %) élevages de vers de farine et 7 (9,33 %) élevages de blattes étaient infestés de Spiruroidea. Les Thelastomidae spp. a été détecté dans 10 (13,33 %) élevages de grillons et de criquets. Thelastoma spp. a été identifié dans 58 (77,33 %) élevages de blattes. Des Acanthocephala ont été observés dans 2 (2,67 %) élevages de vers de farine et 3 (4,00 %) élevages de blattes. Deux (2,67 %) élevages de blattes étaient infestés par Pentastomida. La présence d'acaridés, y compris d'acariens, a été observée dans 35 (46,67 %) élevages de vers de farine, 15 (20,00 %) élevages de blattes et 7 (9,33 %) élevages de criquets. Dans le groupe d'échantillons collectés dans les élevages de vers de farine, Cryptosporidium spp. ont été notés dans 37 (12,33 %) échantillons, Gregarine spp. ont été détectés dans 99 (33,00 %) échantillons, Isospora spp.—dans 12 (4 %) échantillons, Entamoeba spp.—dans 12 (4,00 %) échantillons, Balantidiumspp.—dans 14 (4,67 %) échantillons, des cysticercoïdes—dans 18 (6,00 %) échantillons, Pharyngodon spp. — dans 10 (3 %) des échantillons, Physaloptera spp. — dans 15 (5,00 %) échantillons, Spiruroidea— dans 6 (2,00 %) échantillons, Acanthocephala spp. — dans 2 (0,67 %) ) et Acaridae dans 80 (26,67 %) échantillons. Dans le groupe d'échantillons collectés dans les élevages de grillons, Nosema spp. ont été identifiés dans 74 (24,67 %) échantillons, Cryptosporidium spp.—dans 5 (1,67 %) échantillons Isospora spp.—dans 8 (2,67 %) échantillons, Gregarine spp.—dans 72 (24,00 %) échantillons, cysticercoïdes—dans 4 ( 1,33 %), Physaloptera spp. — dans 4 (1,33 %) échantillons, Steinernema spp. — dans 11 (3,67 %) échantillons et des nématodes de l'ordre Gordiidea — dans 19 (6,33 %) échantillons. Dans le groupe d'échantillons obtenus dans les élevages de blattes, la présence de Cryptosporidiumspp. a été déterminé dans 89 (11,87 %) échantillons, Gregarine spp.—dans 236 (31,47 %) échantillons, Isospora spp.—dans 16 (2,13 %) échantillons, Nyctotherus spp.—dans 57 (7,60 %) échantillons, Entamoeba spp.— dans 34 (4,53 %) échantillons, Balantidium spp. — dans 35 (4,67 %) échantillons, cysticercoïdes — dans 4 (0,53 %) échantillons, Pharyngodonspp. — dans 20 (2,67 %) échantillons, Physaloptera spp. — dans 23 (3,07 %) %), Spiruroidea — dans 14 (1,87 %) échantillons, Thelastoma spp. — dans 270 (36,00 %) échantillons, H. diesigni — dans 143 (19,07 %) échantillons, Acanthocephala spp. — dans 5 (0,67 %) échantillons, Pentastomida spp.—dans 5 (0,67 %) échantillons, et Acaridae—dans 29 (3,87 %) échantillons. Les parasites suivants ont été identifiés dans les élevages acridiens : Nosemaspp.—dans 125 (16,67 %) échantillons, Cryptosporidium spp.—dans 13 (1,73 %) échantillons, Gregarine spp.—dans 180 (24,00 %) échantillons, Isosporaspp.—dans 15 (2,00 %) échantillons, Entamoeba spp. dans 9 (1,20 %) échantillons, Balantidium spp. — dans 14 (1,87 %) échantillons, cysticercoïdes — dans 15 (2,00 %) échantillons, Physalopteraspp. — dans 17 (2,27 %) échantillons, Steinernema spp. — dans 31 (4,13 %) %) d'échantillons, des nématodes de l'ordre des Gordiidea — dans 7 (0,93 %) échantillons, et des Acaridae — dans 31 (4,13 %) échantillons. Les résultats détaillés de l'examen parasitologique ont été placés dans le Tableau 1.

Tableau 1

Type / Espèces et formes de développement de parasites trouvés chez les insectes examinés dans les échantillons collectifs / individuels examinés en fonction du lieu de détection.
Parasite (formes développementales)Ver de farineGrillon domestiqueBlatte sifflante de MadagascarCriquet migrateur

GTrbGTrbGTrbGTrb
Nosema spp. (spores)--74---125-
Cryptosporidium spp. (oocystes)31dix525735134
Grégarine spp. (oocystes, sporozoïtes)99-72-236-180-
Isospora spp. (oocystes)31218616115
Balantidium spp. (amibe, kystes)114--298514
Entamoeba spp. (amibe, kystes)311--30719
Nyctotherus spp. (amibe, kystes)----572--
Cestodes (œufs, cysticercoïdes)822-434215
Gordiidae spp (kystes, juvéniles)---19--16-
H. diesigni (formes adultes, œufs)----143---
Pharyngodon spp. (larves L3)-13---22--
Physaloptera spp. (larves L3)-19-4-42-17
Spiruroidea (larves L3)-8---14--
Thelastomatidae (formes adultes, œufs)--47---31-
Steinernema spp. (formulaires adultes)---11---17
Thelastoma spp. (formes adultes, œufs)----270---
Acanthocephala spp. (cystacanthes)-2---5--
Pentastomida (nymphes)-----5--
Acaridés (œufs, nymphes, formes adultes)480--229131

gt : tractus gastro-intestinal ; rb – reste du corps

Probabilité d'apparition du parasite

Le risque d'infections par Cestoda, Acanthocephala et Acaridae était significativement plus élevé chez les insectes importés d'Afrique et d'Asie que chez les insectes achetés auprès de fournisseurs européens. Les fermes dont le cheptel était complété par des insectes provenant d'autres fermes étaient plus fréquemment colonisées par Nosema spp., Isospora spp., Cryptosporidium spp., Entamoeba spp., Cestoda, Pharyngodonspp., Gordius spp., Physaloptera spp., Thelastoma spp. et H. diesigni que dans les fermes fermées. Le risque d'infection par Cryprosporidium spp., Gregarine spp, Balantidium spp, Entamoeba spp., Steinernema spp., Gordiidea, H. diesigni et Acaridae était plus élevé chez les insectes nourris avec des déchets de cuisine et des sources d'aliments collectées localement que chez les insectes nourris uniquement avec des produits frais ou des aliments spécialisés. se nourrit. Les insectes qui entraient en contact direct ou indirect avec des animaux présentaient un risque plus élevé d'exposition à Isospora spp., Cryptosporidium spp., Cestoda, Pharyngodon spp., Physaloptera spp., Thelastoma spp. et H. diesigni , mais présentent un risque moindre d'exposition à Nyctotherus spp. Les résultats statistiquement significatifs de la régression logistique ont été placés dans le Tableau 2.

Tableau 2

Modèle de régression logistique, montrant des relations statistiquement significatives entre les espèces de parasites et l'origine des insectes, le système de rotation des stocks d'insectes, le type d'alimentation et le contact avec les animaux.
Nosema spp.rotation<0,0000012.280,1833,99<0,0000012,902.03-4.14
Isospora spp.rotation0,00004328,880,3110h450,00122,741.49-5.06
animaux12.030,323,950,0471,871.01-3.48
Cryprosporidiumspp.rotation0,0000114.540,2215.530,000025.111.03-14.65
alimentation17.760,1919.220,001310.210,81-6,45
animaux4.030,347,810,0013,621.95-12.83
Grégarine spp.alimentation0,00000111h850,1121h400,0000041,651.33-2.04
Nyctotherus spp.animaux0,02049.020,298.290,0040,440,25-0,77
Balantidium spp.alimentation0,0000016.430,3215.630,0000723.521,69-6,57
Entamoeba spp.rotation0,0000224,500,545,780,0160,270,095-0,79
alimentation3,580,3411.030,0000983.131h60-6h13
Cestodesorigine0,00006411.661.064,710,0310.071.25-81.05
rotation8.384.464,590,0352,921.08-7.92
animaux2,481,506.460,01118h541.95-177.14
Pharyngodon spp.rotation0,0000018.240,634.250,0400,270,078-0,93
animaux11.210,7314h100,0001715.733.73-66.31
Steinernema spp.alimentation0,04715.260,285.460,0191,941.11-3.39
Gordiidésrotation0,0000011,440,415,870,022,691.21-5.97
alimentation4,891.0318h670,00001687.5411.51-665.54
Physaloptera spp.rotation0,00000112.280,368.620,00330,350,17-0,70
animaux7h450,2928.18<0,0000014,752.67-8.45
Thelastoma spp.rotation0,0008733.090,194.610,0311,511.04- 2.21
animaux9.440,164,890,00021.261.26-2.43
Hammerschmidtiella diesignirotation<0,00000111h150,2214.090,000172.321.49-3.59
alimentation7,640,2212h410,000422.181.41-3.73
animaux5,820,207.470,00621,751.17-2.61
Acanthocéphaleorigine0,0000114.230,555.110,029.111.67-73.01
Acaridésorigine0,0000015,890,2013.720,000212.081.41-3.06
alimentation7.430,2011h520,000691,991,34-2,96

2 — Test du chi carré ; W —Statistique de Wald ; IC à 95 % – intervalle de confiance à 95 % ; Origine : 0 - les spécimens de l'élevage venaient d'Europe, 1 - les individus reproducteurs importés d'Asie ou d'Afrique ; Rotation : 0 – individus provenant de fermes à rotation fermée des animaux, 1 – individus provenant de fermes à rotation ouverte des animaux ; Alimentation : 0 – insectes nourris avec des produits ou des aliments frais, 1 - insectes nourris avec des déchets ; Animaux : 0 – aucun contact avec les animaux, 1 – contact avec les animaux. H.diesigni— Hammerschmidtiella diesigni .

Des corrélations significatives ont été observées entre la présence de Nosema spp. et Isosporaspp. (V = 0,75), Grégarine spp. (Q = −0,27) Steinernema spp. (Q = 0,42) et Gordiidae spp (Q = 0,45). La présence d' Isospora spp. était également significativement corrélé avec Gregarine spp. (Q = -0,22), cestodes (Q = 0,63), Gordiidae spp. (Q = 0,73) Thelastoma spp. (Q = 0,96). La présence de Nyctotherus spp. était corrélé avec Spiruroidea (Q = 0,55), Thelastomaspp. (Q = 0,52) et H. diesigni (Q = 0,18). Des corrélations ont été observées entre Gregarinespp. et Hymenolepis diminuta (Q = 0,48), Pharyngodon spp. (Q = 0,30), Steinernema spp. (Q = 0,33), Physaloptera spp. (Q = 0,32), Spiruroidea. (Q = 0,44), Thelastoma spp. (Q = 0,51), H. diesigni (Q = 0,31) et Acanthocephala (Q = 0,44). La présence de Cryptosporidium spp. était significativement corrélé avec Balantidiumspp. (Q = 0,21), Entamoeba spp. (Q = 0,33), Nyctotherus spp. (Q = −0,41), H. diesigni (Q = 0,49) et Acaridae (Q = 0,17).

Discussion

En raison de l'absence d'obligation d'enregistrement, nous ne sommes actuellement pas en mesure d'estimer le nombre exact de ces exploitations dans la zone étudiée. Le nombre d'exploitations obtenues pour l'expérimentation résulte d'un nombre minimum d'échantillons calculé à titre indicatif. Pour obtenir les résultats les plus fiables à partir d'un seul endroit (par exemple une ville), nous avons testé jusqu'à 3 fermes. La sélection d'espèces d'insectes pour la recherche a résulté de la diffusion de ces animaux auprès des éleveurs. Dans le cas où nous avons montré que les insectes provenaient du même fournisseur, nous n'avons pas poursuivi nos recherches.

Les questions de l'enquête concernant les fermes d'insectes testées sont liées aux activités observées pratiquées par les éleveurs. Les éleveurs souhaitant créer ou agrandir leurs exploitations commandent souvent des insectes dans les pays d'origine ou dans des endroits où l'importation de ces aliments est moins chère qu'en Europe. À notre avis, un tel phénomène constitue une grande menace car il peut y avoir un risque d'attraper des animaux de l'environnement et d'introduire ainsi de nouveaux parasites, tant pathogènes pour les insectes que pour les humains et les animaux. Certains éleveurs amateurs ne s'intéressent pas à la qualité des aliments introduits dans l'exploitation. Ils se nourrissent d'insectes dans l'environnement (fourrage vert, arbres fruitiers sauvages) ou utilisent les restes de l'alimentation d'autres animaux. Les insectes comestibles peuvent également avoir des contacts directs ou indirects avec les animaux. Parmi les pratiques, on peut citer le redépôt d'insectes dans les fermes après que l'animal ne les a pas mangés. Ces insectes se déplaçant dans l'habitat animal (ex. terrariums) peuvent introduire mécaniquement des agents pathogènes potentiels spécifiques aux animaux.

Au cours de nos recherches dans des fermes individuelles, nous avons observé des pratiques contraires à l'éthique de la part d'éleveurs individuels, comme nourrir les insectes avec des excréments d'animaux provenant d'une animalerie, nourrir les insectes avec des cadavres d'animaux plus petits ou nourrir les insectes avec de la nourriture moisie et même de la viande crue. Ces pratiques réduisent considérablement la qualité du produit final et compromettent la sécurité microbiologique/parasitologique de ces aliments. Cependant, il n’existe actuellement aucune réglementation concernant les conditions d’hygiène zoologique et le bien-être de ces animaux en tant qu’animaux potentiels destinés à l’alimentation. Bien que les recherches aient été menées dans des fermes d’insectes amateurs, la plupart ne se sont pas révélées sérieusement défectueuses. L'élevage d'insectes comestibles réalisé dans des lieux non prévus à cet effet (maisons) peut entraîner un danger supplémentaire pour l'homme. Au cours de l'étude, nous avons enregistré des cas individuels de propagation d'insectes provenant de fermes, qui ont entraîné une infestation de pièces, par exemple. par les cafards ou les grillons. Un autre exemple est la possibilité de transmission de parasites tels que Cryptosporidium spp. sur l'homme par voie aérogénique, donc si les fermes ne sont pas bien protégées ou s'il y a un manque d'hygiène au contact des insectes, de telles invasions peuvent se produire.

Parasites pathogènes pour les insectes

Les échantillons de ferme analysés ont été colonisés par des formes développementales de parasites spécifiques aux insectes, notamment Nosema spp, Gregarine spp., Nyctotherus spp., Steinernema spp., Gordiidae, H. diesigni , Thelastomidae et Thelastoma spp. Ces agents pathogènes constituent la flore parasitaire la plus répandue, et des infections massives peuvent compromettre la santé des insectes et diminuer les bénéfices des exploitations agricoles [ 38 , 39 ]. Selon Van der Geest et al. [ 40 ] et Johny et al. [ 41 ], les agents pathogènes ci-dessus ont été impliqués comme pseudo-parasites des humains et des animaux. Cependant, l’impact des parasites spécifiques aux insectes sur les humains n’a pas encore été entièrement élucidé. Pong et coll. [ 42 ] a fait valoir que Gregarine spp., un parasite spécifique aux blattes, pourrait provoquer de l'asthme chez l'homme. Les résultats de l'enquête menée dans notre étude indiquent que l'élevage d'insectes peut augmenter l'exposition humaine aux agents pathogènes et aux allergènes [ 43 , 44 ].

La nosémose est une maladie causée par des parasites microsporidiens et peut compromettre la santé des grillons et des criquets. Cependant, les parasites Nosema contrôlent également les populations de grillons et de criquets dans l'environnement naturel [ 45 – 47 ]. Lange et Wysiecki [ 48 ] ont découvert que Nosema locustae peut être transmise par des criquets sauvages jusqu'à une distance allant jusqu'à 75 km. Ce parasite se transmet également facilement entre insectes, ce qui peut contribuer à la propagation des infections dans les fermes d’insectes. Johnson et Pavlikova [ 49 ] ont signalé une corrélation linéaire entre le nombre de Nosema spp. spores chez les criquets et une diminution de la consommation de matière sèche. Les résultats de notre étude indiquent que Nosema spp. les infections peuvent diminuer les profits de l’élevage d’insectes.

Grégarine spp. sont des protistes parasites qui colonisent le tube digestif et les cavités corporelles des invertébrés. Selon Kudo [ 50], les Grégarines sont des micro-organismes commensaux non pathogènes, mais des recherches récentes indiquent que ces protistes sont pathogènes pour les insectes. Ces micro-organismes utilisent les nutriments ingérés par l'hôte, compromettent la fonction immunitaire de l'hôte et endommagent les parois des cellules hôtes [ 41 ]. Des infestations massives peuvent entraîner une occlusion intestinale chez les insectes [ 38 ]. Lopes et Alves [ 39 ] ont découvert que les blattes infectées par Gregarine spp. étaient caractérisés par un abdomen gonflé, des mouvements plus lents, des corps sombres et une odeur putride indiquant une septicémie. Il a également été constaté que les grégarines compromettaient la reproduction, raccourcissaient le cycle de vie et augmentaient la mortalité des insectes [ 38 , 51 , 52 ]. Une étude des libellules a révélé que Gregarine spp. peut diminuer la teneur en graisse et la force musculaire chez les insectes [ 52 ]. Johny et coll. [ 41 ] ont démontré que le métronidazole et la griséofluvine peuvent diminuer Gregarine spp. compte chez les insectes. Les résultats présentés par Johny et al. [ 41 ] peut être utilisé pour développer des stratégies de gestion des parasites et minimiser les effets négatifs de Gregarinespp. dans les fermes d'insectes. Lopes et Alves [ 39 ] ont démontré que les blattes infectées par Gregarine spp. étaient plus sensibles à Metarhizium anisopliae et au triflumuron, ce qui pourrait impliquer que les insectes malades sont plus sensibles à d'autres agents pathogènes. Une revue de la littérature suggère que Gregarine spp. peut nuire à la santé des insectes d'élevage [ 38 , 39 , 41 , 51 , 52 ].

Nyctotherus spp. est un parasite ou un endosymbiote qui colonise le système intestinal des insectes. Gijzen et coll. [ 53 ] ont trouvé une forte corrélation entre la taille de la population de N. ovalis et l'activité de digestion de la carboxyméthyl-cellulase et du papier filtre dans les intestins des blattes, qui était corrélée à la capacité de ces insectes à produire du méthane. Les résultats de notre étude indiquent que le cilié N. ovalis doit être considéré comme la microflore commensale du tractus gastro-intestinal des blattes. Nyctotherus spp. étaient moins susceptibles d’être détectés chez les insectes ayant déjà été en contact avec des animaux. Ce qui précède pourrait impliquer que les insectes dont le tube digestif est colonisé par ces parasites sont plus facilement consommés par les animaux. Nyctotherus ovalis est rarement pathogène pour les animaux. Satbige et coll. [ 54 ] ont signalé deux tortues où l'infection à N. ovalis a provoqué de la diarrhée, une déshydratation et une perte de poids.

Les Gordiidae, également connus sous le nom de vers en crin de cheval, sont des nématodes parasites mesurant jusqu'à 1,5 m de long qui colonisent les invertébrés. Lorsqu'elles sont consommées par les insectes, les larves parasites pénètrent dans la paroi intestinale et sont enveloppées par des kystes protecteurs à l'intérieur de l'intestin. Gordius spp. sont généralement spécifiques aux insectes, mais ces nématodes ont également été détectés chez l'homme et l'animal. Plusieurs cas de parasitisme et de pseudo-parasitisme par des vers gordiidés provenant de divers endroits, dont la France, l'Italie, la Bavière, la Dalmatie, l'Afrique de l'Est, l'Afrique du Sud-Est, l'Afrique de l'Ouest, le Transvaal, le Chili, les États-Unis et le Canada, ont été décrits dans la littérature [ 55 ] . Des vers de crin de cheval ont également été identifiés dans les vomissures et les excréments [ 56 , 57 ]. Cependant, aucune des invasions parasitaires décrites n’était pathogène pour l’homme. Dans la présente étude, des parasites ont été détectés chez des insectes nourris avec des déchets de cuisine ou des sources de nourriture collectées localement.

Hammerschmidtiella diesigni , Thelastomaspp. et Thelastomatidae sont des nématodes spécifiques aux invertébrés. Les nématodes colonisant le tube digestif des insectes sont généralement considérés comme des organismes commensaux. Taylor [ 58 ] a démontré que Leidynemaspp. a exercé un effet négatif sur les tissus de l’intestin postérieur des insectes. À l'instar des agents pathogènes identifiés dans notre étude, Leidynema spp. appartiennent à la famille des Thelastomatidae. Capinera [ 59 ] a démontré que ces nématodes peuvent augmenter la mortalité dans les élevages de blattes. Dans notre étude, les insectes colonisés par H. diesigni et Thelastoma spp. étaient caractérisés par une teneur plus faible en tissu adipeux. McCallister [ 60 ] a signalé une prévalence plus élevée de nématodes H. diesigni et T. bulhoes chez les blattes femelles et adultes, mais n'a pas observé de variations significatives du nombre différentiel d'hémocytes ou de la gravité spécifique de l'hémolymphe [ 60 ].

Steinernema spp. est un nématode entomopathogène dont le pouvoir pathogène est lié à la présence de bactéries symbiotiques dans les intestins des parasites. Ces nématodes sont utilisés en agriculture comme agents de lutte biologique contre les ravageurs des cultures [ 61 ], ce qui peut favoriser la propagation de l'infection à d'autres insectes. Dans notre étude, les insectes infectés par Steinernemaspp. ont probablement été nourris avec des plantes contaminées par des œufs de parasites.

Parasites pathogènes pour l'homme et les animaux

Cryptosporidium spp. sont des parasites qui colonisent les voies digestives et respiratoires de plus de 280 espèces de vertébrés et d'invertébrés. Ils ont été associés à de nombreuses maladies animales impliquant des diarrhées chroniques [ 62 – 64 ]. Selon la littérature, les insectes peuvent servir de vecteurs mécaniques de ces parasites. Les mouches peuvent être des vecteurs de Cryptosporidium spp. qui transportent des oocystes dans leur tube digestif et contaminent les aliments [ 65 , 66 ]. Les bousiers terricoles [ 67 ] et les blattes [ 68 ] peuvent également agir comme vecteurs mécaniques de ces parasites dans l'environnement. Cependant, la prévalence de Cryptosporidium spp. chez les insectes comestibles n’a pas été documentée dans la littérature. Dans notre étude, Cryptosporidium spp. ont été détectés dans le tube digestif et d’autres parties du corps de toutes les espèces d’insectes évaluées. Selon nous, les insectes sont un vecteur sous-estimé des Cryptosporidium spp., et ils contribuent de manière significative à la propagation de ces parasites.

Isospora spp. sont des protozoaires cosmopolites de la sous-classe des Coccidies qui provoquent une maladie intestinale connue sous le nom d'isosporose. Ces parasites constituent une menace tant pour les humains (en particulier les personnes immunodéprimées) que pour les animaux. L'hôte est infecté en ingérant des ovocytes et l'infection se manifeste principalement par des symptômes gastro-intestinaux (diarrhée aqueuse). Selon la littérature, les blattes, les mouches domestiques et les bousiers peuvent agir comme vecteurs mécaniques d’Isospora spp. [ 69 , 70 ]. Dans notre étude, des élevages d'insectes ont été contaminés par ce protozoaire, ce qui pourrait être à l'origine de coccidioses récurrentes chez les insectivores. Isosporaspp. ont été détectés à la surface du corps et dans le tractus intestinal des insectes. Selon nous, la présence d' Isospora spp. dans les insectes comestibles résulte des mauvaises normes d'hygiène dans les fermes d'insectes.

Balantidium spp. sont des protozoaires cosmopolites de la classe Ciliata. Certaines espèces constituent la flore commensale des animaux, mais elles peuvent également provoquer une maladie connue sous le nom de balantidiase. Selon la littérature, ces protozoaires sont omniprésents chez les insectes synanthropes [ 68 , 71 ]. Chez certains insectes, Balantidium spp. est considéré comme faisant partie de la flore intestinale normale et peut participer aux processus digestifs [ 72 ]. Les insectes peuvent être des vecteurs de Balantidiumspp. pathogène pour l'homme et l'animal [ 73 ]. Dans notre étude, des ciliés potentiellement pathogènes ont été détectés même dans des fermes d’insectes aux habitats fermés.

Entamoeba spp. sont des amiboïdes du groupe taxonomique Amoebozoa qui sont des parasites internes ou commensaux chez l'homme et l'animal. La majorité des Entamoeba spp., dont E. coli , E. dispar et E. hartmanni , identifiées dans notre étude appartiennent à la microflore intestinale commensale non pathogène. Cependant, des E. histolytica pathogènes [ 74 ] et E. envahins ont également été détectés dans l'étude présentée. Entamoeba histolyticapeut provoquer une dysenterie chez les humains et les animaux, tandis qu'E . Invadens est particulièrement dangereux pour les animaux insectivores comme les reptiles et les amphibiens. D'autres auteurs ont démontré qu'E . histolytica est transmis par les insectes dans le milieu naturel [ 68 , 75 ].

Cestodes colonisent les insectes comme hôtes intermédiaires. Les cysticercoïdes, le stade larvaire des ténias tels que Dipylidium caninum , Hymenolepis diminuta , H. nana , H. microstoma , H. citelli , Monobothrium ulmeri et Raillietina cesticillus , ont été identifiés chez les insectes [ 76 – 78 ]. Les insectes ont développé des mécanismes immunitaires qui inhibent le développement de ces parasites [ 78 , 79 ]. Les ténias peuvent induire des changements de comportement chez les insectes, tels qu'une diminution significative de l'activité et un comportement photophobe [ 80 ]. Des changements comportementaux peuvent inciter les hôtes définitifs à consommer des insectes contenant des cysticercoïdes. Notre étude a démontré que les fermes d'insectes exposées au contact avec des animaux et les fermes qui reçoivent des insectes provenant de sources externes courent un plus grand risque d'infection par le ténia. Des résultats similaires ont été rapportés dans des études sur les insectes synanthropes [ 81 , 82 ]. Dans notre étude, des cysticercoïdes et des œufs ont été détectés, ce qui suggère que les élevages peuvent être continuellement exposés à des sources d'infection. Cependant, les corrélations entre les insectes comestibles et la prévalence de la téniasis chez les humains et les animaux n'ont jamais été étudiées en détail. Il a été démontré que la température influence de manière significative le développement des larves de ténia chez les insectes [ 83 , 84 ]. À notre avis, le maintien d’une température plus basse dans les fermes d’insectes pourrait diminuer considérablement le succès reproducteur des ténias, et les insectes comestibles pourraient être traités thermiquement avant consommation afin de minimiser le risque d’infection par le ténia. Les résultats de notre étude indiquent que les insectes comestibles jouent un rôle important dans la transmission des ténias aux oiseaux, aux animaux insectivores et aux humains.

Pharyngodon spp. sont des nématodes parasites qui colonisent les animaux exotiques dans les environnements sauvages et captifs [ 85 , 86 ]. Ces parasites sont plus répandus chez les animaux captifs que chez les animaux sauvages [ 85 , 86 ], ce qui pourrait être corrélé aux insectes comestibles. Dans notre étude, les insectes ayant déjà eu des contacts avec des animaux étaient significativement plus souvent vecteurs de Pharyngodon spp. nos résultats indiquent que les insectes agissent comme des vecteurs mécaniques de transmission des formes développementales du parasite. Le rôle des insectes comme hôtes définitifs de Pharyngodon spp. n’a pas été confirmé par la recherche. Les infections humaines causées par Pharyngodon spp. avait été noté dans le passé [ 87 ], mais ces nématodes ne sont plus des facteurs de risque significatifs de maladies zoonotiques potentielles.

Physaloptera spp. former des kystes dans l'hémocèle de l'hôte environ 27 jours après l'ingestion [ 88 ]. Cawthorn et Anderson [ 89], ont démontré que les grillons et les blattes peuvent agir comme hôtes intermédiaires pour ces nématodes. Notre étude est le tout premier rapport indiquant que Physalopteraspp. peut être transmis par les vers de farine et les criquets migrateurs. Les insectes peuvent agir comme vecteurs dans la transmission de ces parasites, notamment aux mammifères insectivores. Malgré ce qui précède, les hôtes définitifs ne sont pas toujours infectés [ 88 , 89 ]. Les blattes jouent un rôle important dans la transmission des parasites évoqués, y compris les jardins zoologiques [ 90 ]. Une étude sur des coléoptères de la farine infectés expérimentalement ( Tribolium confusum ) a démontré que les spiruridés peuvent également influencer le comportement des insectes [ 91 ]. Les changements comportementaux augmentent le risque que les insectivores sélectionnent des individus infectés.

Les spiruroïdes sont des nématodes parasites qui ont besoin d'hôtes intermédiaires invertébrés, tels que les bousiers ou les cafards, pour terminer leur cycle de vie [ 92 ]. Chez les sauterelles, Spirura infundibuliformis atteint le stade infectieux en 11 à 12 jours à des températures ambiantes de 20 à 30 °C [ 93]. Des recherches ont démontré que ces insectes sont des réservoirs de Spiruroidea dans le milieu naturel [ 94 ]. Ces parasites forment des kystes dans les muscles des insectes, l'hémocèle et les tubules de Malpighi. Ils colonisent principalement les animaux, mais des infections humaines ont également été rapportées. Selon Haruki et al. [ 95 ], Spiruroidea peut infecter les humains qui consomment accidentellement des hôtes intermédiaires ou boivent de l'eau contenant des larves L3 de Gongylonemaspp. (nématodes de la superfamille des Spiruroidea). La prévalence des Spiruroidea chez les insectes n’a jamais été étudiée chez les insectes d’Europe centrale. Dans notre étude, ces nématodes ont été identifiés principalement dans des fermes important des insectes de l’extérieur de l’Europe.

Les Acanthocephala sont des endoparasites obligatoires du tube digestif chez les poissons, les oiseaux et les mammifères, et leurs larves (acanthor, acanthella, cystacanthe) sont transmises par les invertébrés. La prévalence de ces parasites chez les insectes sauvages n’a jamais été étudiée. Chez les blattes, les espèces d'Acanthocephala telles que Moniliformis dubius et Macracanthorhynchus hirudinaceus pénètrent dans la paroi intestinale et atteignent l'hémocèle [ 96 ]. La membrane externe de l'acanthor forme des protubérances ressemblant à des microvillosités qui enveloppent les larves à un stade précoce [ 97 ]. L'influence des acanthocéphales sur la physiologie des insectes a été largement étudiée. La présence de larves de Moniliformis moniliformis dans l'hémocèle de blattes diminue la réactivité immunitaire [ 98 ], ce qui, à notre avis, peut contribuer aux infections secondaires. Les vers à tête épineuse influencent la concentration de phénoloxydase, une enzyme responsable de la synthèse de mélanine au niveau du site de la blessure et autour des agents pathogènes dans l'hémolymphe [ 99 , 100 ]. Il n'existe aucune étude publiée décrivant l'impact des acanthocéphales sur le comportement des insectes. Une étude sur les crustacés a démontré que les formes de développement de ces parasites augmentaient considérablement les niveaux de glycogène et diminuaient la teneur en lipides chez les femelles [ 101 ]. Les vers à tête épineuse compromettent également le succès de reproduction des crustacés [ 102]. Des recherches plus approfondies sur les arthropodes sont nécessaires pour déterminer la sécurité des insectes en tant que sources de nourriture et d'aliments pour animaux. Des acanthocéphales ont été détectés chez des reptiles insectivores [ 103], ce qui pourrait indiquer que les insectes peuvent agir comme vecteurs de transmission de formes développementales parasitaires.

Les Pentastomida sont des arthropodes endoparasites qui colonisent les voies respiratoires et les cavités corporelles des reptiles sauvages et captifs [ 104 ]. La pentastomiase est considérée comme une maladie zoonotique, en particulier dans les pays en développement [ 105 ]. La présence d'acariens, qui ressemblent aux nymphes des pentastomidés lors des observations microscopiques, doit être exclue lors du diagnostic de la pentastomiase dans les élevages d'insectes. Le rôle des insectes hôtes/vecteurs intermédiaires des nymphes pentastomides n’a pas encore été entièrement élucidé. Cependant, Winch et Riley [ 106 ] ont découvert que les insectes, y compris les fourmis, sont capables de transmettre des vers de langue et que les blattes sont réfractaires à l'infection par Raillietiella gigliolii . Esslinger [ 107 ] et Bosch [ 108 ] ont démontré que Raillietiellaspp. dépendent des insectes comme hôtes intermédiaires. Notre étude a confirmé la possibilité ci-dessus, mais nous n'avons pas pu identifier les facteurs qui font des insectes sélectionnés les hôtes intermédiaires préférés. Le choix de l’hôte intermédiaire est probablement déterminé par l’espèce parasitaire. Nous n'avons pas pu identifier les nymphes pentastomidés au niveau de l'espèce en raison de l'absence de données morphométriques détaillées. Nos résultats et ceux d'autres auteurs suggèrent que les insectes pourraient être des vecteurs importants pour la transmission des pentastomides aux reptiles et aux amphibiens [ 106 , 109 ].

Prévalence

La prévalence des infections parasitaires chez les insectes a été étudiée principalement dans le milieu naturel. Thyssen et coll. [ 110 ] ont constaté que 58,3 % des blattes germaniques étaient porteuses de nématodes, dont des œufs d'Oxyuridae (36,4 %), des œufs d'Ascaridae (28,04 %), des larves de nématodes (4,8 %), d'autres nématodes (0,08 %) et des œufs de Toxocaridae (0,08 %). . Des œufs de cestodes (3,5 %) ont également été détectés dans l'étude ci-dessus. Chamavit et coll. [ 68 ] ont signalé la présence de parasites chez 54,1 % des blattes, dont Strongyloides stercoralis (0,8 %), Ascaris lumbricoides (0,3 %), Trichuris trichuria (0,3 %), Taenia spp. (0,1 %), Cyclospora spp. (1,3%), Endolimax nana (1,3%), B. hominis(1,2%), Isospora belli (9,6%), Entamoeba histolytica / E. dispar (4,6%), Cryptosporidium spp. (28,1%), Chilomastix mesnilli (0,3%), Entamoeba coli (4,0%), Balantidium coli (5,8%) et Iodamoeba butschlii (0,1%). Des parasites spécifiques à l'homme tels que les Oxyuridae, les Ascaridae, les Trichuris spp. et Taenia spp. n’ont pas été détectés dans notre étude, ce qui suggère que les insectes analysés n’avaient pas accès aux excréments des humains infectés. Dans une étude sur les blattes sauvages en Irak, la prévalence des formes de développement parasitaires était près de deux fois plus élevée (83,33 %) que dans notre étude [ 82 ]. Les blattes irakiennes transportaient E. blatti (33 %), N. ovalis (65,3 %), H. diesingi (83,3 %), Thelastoma bulhoe (15,4 %), Gordius Robustus (1,3 %), Enterobius vermicularis(2 %) et Ascaris. lumbricoïdes (1,3 %). Contrairement à notre expérience, H. diesigni était l’espèce de nématode prédominante chez les blattes irakiennes. Les auteurs cités n’ont identifié aucune forme développementale de ténia. Tsai et Cahill [ 111 ] ont analysé les blattes de New York et identifié Nyctotherus spp. dans 22,85 % des cas, Blatticola blattae dans 96,19 % des cas, et Hammerschmidtiella diesingi dans 1,9 % des cas. Les résultats de notre étude suggèrent que les insectes comestibles d'élevage sont moins exposés à certains parasites (Ascaridae, Enterobiusspp.) pathogènes pour l’homme et les animaux. L’absence de nématodes et d’ascaris spécifiques à l’homme pourrait être attribuée au fait que les fermes analysées étaient des habitats fermés sans accès aux sources infectieuses. Dans les travaux de Fotedar et al. [ 112 ], la prévalence des parasites a été déterminée à 99,4 % chez les blattes des hôpitaux et à 94,2 % chez les blattes domestiques. Le pourcentage de blattes infectées était beaucoup plus élevé que dans notre étude, ce qui pourrait indiquer que les facteurs environnementaux influencent de manière significative la prévalence des espèces de parasites sélectionnées. Nos observations confirment que le risque d'infections parasitaires peut être considérablement minimisé lorsque les insectes sont élevés dans un environnement fermé. La forte prévalence de certaines formes développementales de parasites dans les fermes d’insectes évaluées pourrait être attribuée aux faibles normes d’hygiène et à l’absence de traitements préventifs. La faune parasite des fermes d’insectes n’a jamais été décrite dans la littérature à une telle échelle. Une étude des blattes du stock de laboratoire de l'Institut de microbiologie de Wrocław (Pologne) a révélé la présence de ciliés chez tous les insectes et la présence de nématodes chez 87 % des insectes [ 113 ]. Ces résultats pourraient être attribués au fait que tous les insectes examinés provenaient d’un seul stock, ce qui a contribué à la réémergence d’infections parasitaires. Des observations similaires ont été faites dans plusieurs fermes d’insectes dans la présente étude.

Le traitement des insectes comestibles, comme la cuisson ou la congélation, peut inactiver les formes de développement parasitaires. Tanowitz et coll. [ 114 ] ont rapporté que Teania solium est tué en cuisant le porc à une température interne de 65°C ou en le congelant à 20°C pendant au moins 12 heures. Fumer, saler ou congeler la viande peut également inactiver les protozoaires comme Toxoplasma gondii [ 115 ]. L'utilisation de micro-ondes peut être inefficace [ 115 ]. Sur l'exemple d' Anisakis simplex , il a été prouvé que la cuisson et la congélation peuvent améliorer significativement la sécurité alimentaire vis-à-vis de ce nématode [ 116 ]. Faire bouillir les insectes pendant 5 minutes est également un processus efficace pour éliminer les entérobactéries [ 117 ]. Des méthodes de conservation simples telles que le séchage/acidification sans utilisation de réfrigérateur ont été testées et considérées comme prometteuses [ 117 ]. Cependant, une évaluation approfondie des méthodes de transformation des insectes, y compris les températures et le temps de cuisson/congélation, est nécessaire pour prévenir d'éventuelles infections parasitaires. Malgré les processus de préparation des aliments, des allergènes parasitaires peuvent toujours être détectés [ 116 ].

Les insectes peuvent également être un vecteur/réservoir bactérien, mais il n'existe actuellement aucune donnée disponible pour les tests bactériologiques sur les insectes reproducteurs. Il a été prouvé que les insectes peuvent être un facteur épidémiologique important dans la transmission de maladies bactériennes [ 3 ]. L'une des bactéries les plus importantes transmises par les insectes comprend Campylobacter spp. [ 118 ] et Salmonella spp. [ 119 ]. Kobayashi et coll. [ 120 ] ont montré que l'insecte peut également être un vecteur d' Escherichia coli 0157:H7. Les blattes libres abritaient des organismes pathogènes comme Escherichia coli , Streptococcus Group D, Bacillus spp., Klebsiella pneumoniae et Proteus vulgaris [ 121 ]. Des études in vitro ont montré que certaines espèces d'insectes peuvent également être le réservoir de Listeria monocytogenes [ 122 ]. À notre avis, des recherches ultérieures devraient également se concentrer sur la sécurité microbiologique de l'élevage d'insectes comestibles.

Etant donné que l'identification des parasites reposait sur des méthodes morphologiques et morphométriques, les recherches moléculaires ultérieures devraient se concentrer sur la détermination précise des espèces individuelles de parasites identifiés afin de déterminer la menace réelle pour la santé publique. Les résultats de cette étude indiquent que les insectes comestibles jouent un rôle important dans l’épidémiologie des maladies parasitaires chez les vertébrés. Les insectes comestibles constituent d’importants vecteurs de transmission de parasites aux animaux insectivores. Les fermes d'insectes qui ne respectent pas les normes d'hygiène ou qui sont établies dans des endroits inappropriés (par exemple des maisons) peuvent présenter des risques directs et indirects pour les humains et les animaux. Par conséquent, les fermes fournissant des insectes comestibles doivent être régulièrement surveillées pour détecter les parasites afin de garantir la sécurité des sources de denrées alimentaires et d’aliments pour animaux. La quantité de parasites est liée à la cause des maladies humaines et animales. C'est pourquoi, à l'avenir, des études quantitatives sur l'intensité des parasites dans les fermes d'insectes devraient être réalisées. À notre avis, la méthode de recherche quantitative la plus fiable serait la méthode PCR en temps réel. Des normes de bien-être des insectes et des méthodes d’analyse devraient également être élaborées pour minimiser les pertes de production et éliminer efficacement les agents pathogènes des fermes.

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